De opera begint in het bos vlakbij het hol van de draak Fafner. Siegfried, de zoon van Siegmund en Sieglinde, is opgevoed door de dwerg Mime, die van plan is hem te gebruiken om Fafner te vermoorden en de ring voor zichzelf op te eisen. Siegfried smeedt een nieuw zwaard, Nothung, en gaat op zoek naar de draak.
Na een lange en moeilijke reis bereikt Siegfried het hol van Fafner. Hij verleidt de draak om zijn zwakke plek te onthullen en doodt hem vervolgens. Terwijl hij het bloed van Fafner drinkt, krijgt hij het vermogen om de taal van de vogels te begrijpen. De vogels vertellen hem over de Valkyrie Brünnhilde, die op een door vuur omgeven rots slaapt.
Siegfried reist naar de top van de berg en maakt Brünnhilde wakker met een kus. De twee worden verliefd en Siegfried zweert haar te beschermen. Hun geluk is echter van korte duur. De slechte god Alberich, die de ring heeft gemaakt, houdt Siegfried en Brünnhilde in de gaten. Hij is van plan Siegfried te gebruiken om wraak te nemen op de goden.
Alberich vermomt zich als pelgrim en ontmoet Siegfried. Hij vertelt Siegfried dat Brünnhilde hem ontrouw is en dat ze van plan is hem te verraden. Siegfried is diepbedroefd en hij verlaat Brünnhilde. Alberich verschijnt dan aan Brünnhilde en vertelt haar dat Siegfried haar gaat vermoorden. Brünnhilde is er kapot van en valt wanhopig in slaap.
Siegfried keert terug naar Mime, die hem vertelt dat hij Brünnhilde's drankje heeft vergiftigd. Siegfried is geschokt en snelt terug naar de rots van Brünnhilde. Hij vindt haar slapend en drinkt zelf de vergiftigde drank. Brünnhilde wordt wakker en vindt Siegfried stervend. Ze wordt overmand door verdriet en sterft aan een gebroken hart.
De goden verzamelen zich op Valhalla, de thuisbasis van de goden. Ze kijken toe terwijl het vuur van Brünnhilde's brandstapel Walhalla verteert. De wereld is vernietigd en de goden zijn machteloos.